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Il territorio di Agropoli (città posta in alto) è stato abitato sin dall'antichità più remota, come documentano reperti dell'età del bronzo finale (XI-X secolo a.C.) e del periodo greco arcaico, rinvenuti in seguito a ricerche archeologiche sul fianco Sud-Est del Castello Aragonese. All'inizio del IV secolo a.C. il territorio di Agropoli è sotto il controllo di Paestum e dei Lucani che lo insediano con piccoli centri agricoli autosufficienti. Di queste fattorie e delle tombe, databili a questo periodo, restano tracce in località Madonna del Carmine, Moio e Contrada Vecchia. Da qui, in particolare, proviene un'importante tomba a camera dipinta con una scena di partenza del guerriero e giochi funebri, attualmente esposta nella sezione dedicata all'imponente corpus di immagini funerarie lucane del Museo Archeologico Nazionale di Paestum. Durante il periodo romano, l'area abitata si concentra lungo il litorale di San Marco, sfruttando per contatti e commerci la foce del fiume Testene. Ad una necropoli riferibile a questo centro è pertinente un sarcofago romano conservato a Palazzo Cirota. Nel corso del V secolo il promontorio accoglie gli abitanti della costa che ne fortificarono le propaggini e l'intero sito, dando ad esso il nome di Acropolis. Il centro, sicuro e protetto, ben presto accoglie anche il vescovato e diviene il centro principale dei superstiti territori bizantini della Lucania tirrenica. Agropoli, dall'882 al 915, cade in mano ai Saraceni che vi crearono una ribàt, una roccaforte da cui partire per depredare e terrorizzare gli abitanti circostanti. Dalla fine del millennio, la cittadina torna sotto la giurisdizione dei vescovi, che avevano da tempo stabilito la loro sede a Capaccio, e gravita sotto la loro tutela come Feudo di Agropoli, fino ai primi decenni del XV secolo; quando, nel 1412, fu ceduto dal pontefice Gregorio XII prima al re Ladislao di Durazzo (1386-1414), come parziale pagamento di alcuni debiti di guerra, ed in seguito, dal re Alfonso d'Aragona a Giovanni Sanseverino, conte di Marsico e barone di Cilento. Questa famiglia, con alterne vicende, tenne il Feudo di Agropoli fino al 1552, quando il principe Ferrante, accusato di tradimento, fu costretto a rinunciare a tutti i suoi possedimenti. Da questo momento passa di casato in casato fino ai duchi di Laureana (1660), che hanno retto la cittadina sino al 1806, anno dell'abolizione della feudalità. Oggi la città di Agropoli, che solo nel corso dell'Ottocento cominciò ad espandersi oltre il perimetro delle mura medievali, conserva intatto il centro antico e gran parte del circuito delle mura difensive col portone seicentesco d'ingresso, su cui svetta lo stemma gentilizio dei duchi Delli Monte-Sanfelice, originariamente collocato all'ingresso del Castello. Sul vertice del promontorio è ubicato il Castello bizantino, ora visibile nella sua ristrutturazione angioino-aragonese, mentre, a sud e a ovest dell'attuale porto turistico, s'innalzano a picco sul mare le torri costiere di San Marco e San Francesco, quest'ultima posta a guardia del moderno omonimo convento. Nel 1922 fu realizzato, alla sommità della grotta grande del Palo, il faro di Agropoli.